Ақмешіт музейі 2004 жылы 14 желтоқсанында «Мәдени мұра» бағдарламасы аясында облыс әкімінің №243 қаулысы мен облыстық тарихи-өлкетану музейінің филиалы болып құрылды. Ақмешіт музейіне 1905 жылы салынған архитектуралық тарихи мұра, 1917 жылы әскери казарма болған ғимарат қалпына келтіріліп, пайдалануға берілді. Экспозицияда Қызылорда қаласының 1925-1929 жылдары аралығында Қазақ АКСР-нің астана болған кезеңіндегі архивтік құжаттар, еліміздің маңызды саяси оқиғасы болып табылатын Қазақ атауының қайтарылуы, қалада қызмет еткен Алаш қайраткерлері, қазақтың ұлттық театрының негізін қалауға ат салысқан тұлғалар және денсаулық, білім, әлеуметтік-экономикалық саласының дамуынан ақпарат береді.